Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo borde kanske inte ha rymt fran skolan i smyg. Men när prinsessan Luna dyker upp i ens dröm och säger att Cutie Mark Crusaders är de enda som kan stoppa faran som är pa väg och rädda Equestria, sa maste man väl ända lyssna? De tre fölen ger sig ut i Everfree-skogen, där de till sin stora fasa far se sina vänner Ambermoon och Lilymoon tillsammans med deras fiende! Det dröjer inte länge innan de blir upptäckta och far galoppera för livet ut ur skogen. Väl ute drar de en lättnadens suck - tills det börjar hända mystiska saker. Ja, riktigt oturliga saker. Det verkar nästan som att de fatt en otursförbannelse över sig! Kommer de lyckas hitta hjälp innan det är försent? Och vad kommer hända med deras vänner? I Ponyvillemysterierna far vi följa Cutie Mark Crusaders - Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo - när de ger sig ut för att hitta sanningen bakom Ponyvilles mysterier, legender och spökhistorier.